银杏内酯B通过调控miR-24-3p对人牙周膜干细胞增殖、成骨分化的影响

doi:10.3877/cma.j.issn.2095-1221.2024.04.005

目的

探究银杏内酯B （GB）调控miR-24-3p对人牙周膜干细胞增殖和成骨分化的影响。

方法

体外分离培养人牙周膜干细胞，使用10、25、50 μmol/L GB处理细胞；按照脂质体法将anti-miR-NC、anti-miR-24-3p转染细胞内；将miR-NC、miR-24-3p转染细胞内，用50 μmol/L GB处理。用MTT检测细胞增殖。将各组细胞进行成骨诱导后，试剂盒检测ALP活性；Western blot检测PCNA、Osx、OPN和OCN蛋白表达；RT-qPCR检测miR-24-3p表达水平。两组间比较采用独立样本t检验，多组间比较采用单因素方差分析，组间两两比较采用LSD-t检验。

结果

GB呈剂量依赖性增加人牙周膜干细胞增殖活性[48 h：（0.52 ± 0.05、0.64 ± 0.05、0.80 ± 0.08比0.33 ± 0.05）；72 h：（0.72 ± 0.05、0.85 ± 0.04、1.08 ± 0.11比0.51 ± 0.06）]、ALP活性（0.45 ± 0.06、0.75 ± 0.08、1.12 ± 0.08比0.27 ± 0.05）、PCNA （0.41 ± 0.05、0.57 ± 0.06、0.78 ± 0.06比0.26 ± 0.04）、Osx （0.45 ± 0.06、0.68 ± 0.05、0.79 ± 0.03比0.33 ± 0.04）、OPN（0.56 ± 0.06、0.75 ± 0.05、0.92 ± 0.06比0.42 ± 0.05）、OCN蛋白表达（0.48 ± 0.05、0.59 ± 0.04、0.76 ± 0.08比0.30 ± 0.06），降低miR-24-3p表达水平（0.35 ± 0.04、0.52 ± 0.06、0.87 ± 0.06比1.00 ± 0.09）（P均< 0.05）。干扰miR-24-3p可增加48、72 h时人牙周膜干细胞增殖活性[（0.57 ± 0.06比0.35 ± 0.04）、（0.90 ± 0.10比0.47 ± 0.06）]、ALP活性（0.68 ± 0.05比0.30 ± 0.04）、PCNA （0.47 ± 0.05比0.29 ± 0.04）、Osx （0.50 ± 0.04比0.35 ± 0.04）、OPN （0.62 ± 0.05比0.39 ± 0.03）、OCN蛋白表达（0.75 ± 0.07比0.42 ± 0.06）（P均< 0.05）。与GB+miR-NC比较，GB+miR-24-3p干预的细胞48、72 h的OD值[（0.67 ± 0.05比0.82 ± 0.07）、（0.84 ± 0.05比1.10 ± 0.09）]、ALP活性（0.56 ± 0.04比1.15 ± 0.15）、PCNA （0.46 ± 0.06比0.79 ± 0.07）、Osx（0.52 ± 0.03比0.80 ± 0.05）、OPN （0.63 ± 0.04比0.91 ± 0.09）、OCN蛋白表达（0.45 ± 0.06比0.78 ± 0.08）降低（P < 0.05）。

结论

GB可能通过降低miR-24-3p促进人牙周膜干细胞增殖和成骨分化。

关键词: 银杏内酯B, miR-24-3p, 人牙周膜干细胞, 增殖, 成骨分化

Objective

To investigate the effect of ginkgolide B (GB) regulating miR-24-3p on human peripheral stem cells' proliferation and osteogenic differentiation.

Methods

Human periodontal stem cells were isolated and cultured in vitro. The cells were treated with 10, 25, 50 μmol/L GB. Anti-miR-NC and anti-miR-24-3p were transfected into cells by liposome method, and miR-NC and miR-24-3p were transfected into cells and treated with 50 μmol/L GB. MTT detected cell proliferation; After osteogenic induction of cells with different treatments, the ALP activity was detected by the kit; the protein expressions of PCNA, Osx, OPN and OCN were detected by Western blot; and RT-qPCR detected the expression level of miR-24-3p.

Results

GB increased the proliferative activity (48 h, 72 h) [ (0.52 ± 0.05, 0.64 ± 0.05, 0.80 ± 0.08 vs 0.33 ± 0.05), (0.72 ± 0.05, 0.85 ± 0.04, 1.08 ± 0.11 vs 0.51 ± 0.06) ], ALP activity, PCNA (0.45 ± 0.06, 0.75 ± 0.08, 1.12 ± 0.08 vs 0.27 ± 0.05), PCNA (0.41 ± 0.05, 0.57 ± 0.06, 0.78 ± 0.06 vs 0.26 ± 0.04), Osx (0.45 ± 0.06, 0.68 ± 0.05, 0.79 ± 0.03 vs 0.33 ± 0.04 ), OPN (0.56 ± 0.06, 0.75 ± 0.05, 0.92 ± 0.06 vs 0.42 ± 0.05), OCN (0.48 ± 0.05, 0.59 ± 0.04, 0.76 ± 0.08 vs 0.30 ± 0.06) protein expression of human periodontal ligament stem cells in a dose-dependent manner, and decreased the expression level of miR-24-3p (0.35 ± 0.04, 0.52 ± 0.06, 0.87 ± 0.06 vs 1.00 ± 0.09 ) (P < 0.05). Interfering with miR-24-3p increased the proliferative activity [48 h: (0.57 ± 0.06 vs 0.35 ± 0.04) ; 72 h (0.90 ± 0.10 vs 0.47 ± 0.06) ], ALP activity (0.68 ± 0.05 vs 0.30 ± 0.04 ), PCNA (0.47 ± 0.05 vs 0.29 ± 0.04), Osx (0.50 ± 0.04 vs 0.35 ± 0.04), OPN (0.62 ± 0.05 vs 0.39 ± 0.03 ), OCN (0.75 ± 0.07 vs 0.42 ± 0.06) protein expressions of human periodontal ligament stem cells (all P < 0.05). Compared with GB+miR-NC group, the OD value [48 h: (0.67 ± 0.05 vs 0.82 ± 0.07) ; 72 h: (0.84 ± 0.05 vs 1.10 ± 0.09) ], ALP activity (0.56 ± 0.04 vs 1.15 ± 0.15), PCNA (0.46 ± 0.06 vs 0.79 ± 0.07), Osx (0.52 ± 0.03 vs 0.80 ± 0.05), OPN (0.63 ± 0.04 vs 0.91 ± 0.09 ), OCN (0.45 ± 0.06 vs 0.78 ± 0.08) protein expression of GB+miR-24-3p group decreased (all P < 0.05) .

Conclusion

GB may promote proliferation and osteogenic differentiation of human periodontal stem cells by decreasing miR-24-3p.

Key words: Ginkgolide B, miR-24-3p, Human peripheral membrane cells, Proliferation, Osteogenic differentiation

表1 引物序列信息

基因	序列（5’→3’）	预期扩增产物长度（bp）
miR-24-3p	上游TTTGGCTCAGTTCAGCAG	80
	下游TTTGGCACTAGCACATT
miR-150-5p	上游TCGGCGTCTCCCAACCCTTGTAC	158
	下游GTCGTATCCAGTGCAGGGTCCGAGGT
miR-299-5p	上游ACACTCCAGCTGGGTGGTTTACCGTCCCAC	235
	下游CTCAACTGGTGTCGTGGAGTCGGCAATTCAGTTGAGATGTATGT
miR-21	上游GCCGCTAGCTTATCAGACT	92
	下游AGTGCAGGGTCCGAGGTA
miR-106a-5p	上游AAAAGTGCTTACAGTGCAGGTAG	126
	下游GAAAAGTGCTTACAGTGCAGGT
U6（内参）	上游CGGGTTTGTTTTGCATTTCT	126
	下游AGTCCCAGCATGAACAGCTT

表1 引物序列信息

基因	序列（5’→3’）	预期扩增产物长度（bp）
miR-24-3p	上游TTTGGCTCAGTTCAGCAG	80
	下游TTTGGCACTAGCACATT
miR-150-5p	上游TCGGCGTCTCCCAACCCTTGTAC	158
	下游GTCGTATCCAGTGCAGGGTCCGAGGT
miR-299-5p	上游ACACTCCAGCTGGGTGGTTTACCGTCCCAC	235
	下游CTCAACTGGTGTCGTGGAGTCGGCAATTCAGTTGAGATGTATGT
miR-21	上游GCCGCTAGCTTATCAGACT	92
	下游AGTGCAGGGTCCGAGGTA
miR-106a-5p	上游AAAAGTGCTTACAGTGCAGGTAG	126
	下游GAAAAGTGCTTACAGTGCAGGT
U6（内参）	上游CGGGTTTGTTTTGCATTTCT	126
	下游AGTCCCAGCATGAACAGCTT

图1 显微镜下观察人牙周膜干细胞的形态（×200）

图2 人牙周膜干细胞的流式细胞术鉴定结果

图3 Western blot检测银杏内酯B对人牙周膜干细胞增殖PCNA蛋白表达的影响

表2 不同浓度的GB对人牙周膜干细胞增殖的影响（

± s）

分组	实验次数	OD（490 nm）			PCNA
分组	实验次数	24 h	48 h	72 h	PCNA
对照	3	0.25 ± 0.03	0.33 ± 0.05	0.51 ± 0.06	0.26 ± 0.04
10 μmol/L GB	3	0.21 ± 0.05	0.52 ± 0.05^a	0.72 ± 0.05^a	0.41 ± 0.05^a
25 μmol/L GB	3	0.24 ± 0.05	0.64 ± 0.05^ab	0.85 ± 0.04^ab	0.57 ± 0.06^ab
50 μmol/L GB	3	0.22 ± 0.06	0.80 ± 0.08^abc	1.08 ± 0.11^abc	0.78 ± 0.06^abc
F值		0.421	33.921	34.545	52.708
P值		0.743	< 0.001	< 0.001	< 0.001

表2 不同浓度的GB对人牙周膜干细胞增殖的影响（

± s）

分组	实验次数	OD（490 nm）			PCNA
分组	实验次数	24 h	48 h	72 h	PCNA
对照	3	0.25 ± 0.03	0.33 ± 0.05	0.51 ± 0.06	0.26 ± 0.04
10 μmol/L GB	3	0.21 ± 0.05	0.52 ± 0.05^a	0.72 ± 0.05^a	0.41 ± 0.05^a
25 μmol/L GB	3	0.24 ± 0.05	0.64 ± 0.05^ab	0.85 ± 0.04^ab	0.57 ± 0.06^ab
50 μmol/L GB	3	0.22 ± 0.06	0.80 ± 0.08^abc	1.08 ± 0.11^abc	0.78 ± 0.06^abc
F值		0.421	33.921	34.545	52.708
P值		0.743	< 0.001	< 0.001	< 0.001

图4 Western blot检测银杏内酯B对人牙周膜干细胞Osx、OPN和OCN蛋白表达的影响

表3 不同浓度的GB对人牙周膜干细胞成骨分化的影响（

± s）

分组	实验次数	ALP活性	Osx	OPN	OCN
对照	3	0.27 ± 0.05	0.33 ± 0.04	0.42 ± 0.05	0.30 ± 0.06
10 μmol/L GB	3	0.45 ± 0.06^a	0.45 ± 0.06^a	0.56 ± 0.06^a	0.48 ± 0.05^a
25 μmol/L GB	3	0.75 ± 0.08^ab	0.68 ± 0.05^ab	0.75 ± 0.05^ab	0.59 ± 0.04^a
50 μmol/L GB	3	1.12 ± 0.08^abc	0.79 ± 0.03^abc	0.92 ± 0.06^abc	0.76 ± 0.08^abc
F值		87.889	61.523	46.975	31.738
P值		< 0.001	< 0.001	< 0.001	< 0.001

表3 不同浓度的GB对人牙周膜干细胞成骨分化的影响（

± s）

分组	实验次数	ALP活性	Osx	OPN	OCN
对照	3	0.27 ± 0.05	0.33 ± 0.04	0.42 ± 0.05	0.30 ± 0.06
10 μmol/L GB	3	0.45 ± 0.06^a	0.45 ± 0.06^a	0.56 ± 0.06^a	0.48 ± 0.05^a
25 μmol/L GB	3	0.75 ± 0.08^ab	0.68 ± 0.05^ab	0.75 ± 0.05^ab	0.59 ± 0.04^a
50 μmol/L GB	3	1.12 ± 0.08^abc	0.79 ± 0.03^abc	0.92 ± 0.06^abc	0.76 ± 0.08^abc
F值		87.889	61.523	46.975	31.738
P值		< 0.001	< 0.001	< 0.001	< 0.001

表4 不同浓度的银杏内酯B对人牙周膜干细胞内miRNA的影响（

± s）

分组	实验次数	miR-24-3p	miR-150-5p	miR-299-5p	miR-21	miR-106a-5p
对照	3	1.00 ± 0.09	1.00 ± 0.12	1.00 ± 0.15	0.99 ± 0.11	0.98 ± 0.15
10 μmol/L GB	3	0.35 ± 0.04^a	0.92 ± 0.15	0.93 ± 0.08	0.95 ± 0.12	0.88 ± 0.11
25 μmol/L GB	3	0.52 ± 0.06^ab	0.96 ± 0.20	0.95 ± 0.10	0.83 ± 0.12	0.71 ± 0.05
50 μmol/L GB	3	0.87 ± 0.06^abc	1.08 ± 0.23	0.62 ± 0.11^abc	0.74 ± 0.05	0.64 ± 0.06^ab
F值		64.592	0.431	7.004	3.601	7.123
P值		< 0.001	0.736	0.013	0.065	0.012

表4 不同浓度的银杏内酯B对人牙周膜干细胞内miRNA的影响（

± s）

分组	实验次数	miR-24-3p	miR-150-5p	miR-299-5p	miR-21	miR-106a-5p
对照	3	1.00 ± 0.09	1.00 ± 0.12	1.00 ± 0.15	0.99 ± 0.11	0.98 ± 0.15
10 μmol/L GB	3	0.35 ± 0.04^a	0.92 ± 0.15	0.93 ± 0.08	0.95 ± 0.12	0.88 ± 0.11
25 μmol/L GB	3	0.52 ± 0.06^ab	0.96 ± 0.20	0.95 ± 0.10	0.83 ± 0.12	0.71 ± 0.05
50 μmol/L GB	3	0.87 ± 0.06^abc	1.08 ± 0.23	0.62 ± 0.11^abc	0.74 ± 0.05	0.64 ± 0.06^ab
F值		64.592	0.431	7.004	3.601	7.123
P值		< 0.001	0.736	0.013	0.065	0.012

图5 Western blot检测干扰miR-24-3p对人牙周膜干细胞对PCNA、Osx、OPN和OCN蛋白表达的影响

表5 干扰miR-24-3p对人牙周膜干细胞增殖和成骨分化的影响（

± s）

分组	实验次数	miR-24-3p	OD（490 nm）			ALP活性	PCNA	Osx	OPN	OCN
分组	实验次数	miR-24-3p	24 h	48 h	72 h	ALP活性	PCNA	Osx	OPN	OCN
anti-miR-NC	3	1.00 ± 0.09	0.19 ± 0.05	0.35 ± 0.04	0.47 ± 0.06	0.30 ± 0.04	0.29 ± 0.04	0.35 ± 0.04	0.39 ± 0.03	0.42 ± 0.06
anti-miR-24-3p	3	0.43 ± 0.05	0.21 ± 0.03	0.57 ± 0.06	0.90 ± 0.10	0.68 ± 0.05	0.47 ± 0.05	0.50 ± 0.04	0.62 ± 0.05	0.75 ± 0.07
t值		9.589	0.594	5.284	6.386	10.279	4.689	4.593	6.382	6.200
P值		0.001	0.584	0.006	0.003	0.001	0.008	0.010	0.002	0.003

表5 干扰miR-24-3p对人牙周膜干细胞增殖和成骨分化的影响（

± s）

分组	实验次数	miR-24-3p	OD（490 nm）			ALP活性	PCNA	Osx	OPN	OCN
分组	实验次数	miR-24-3p	24 h	48 h	72 h	ALP活性	PCNA	Osx	OPN	OCN
anti-miR-NC	3	1.00 ± 0.09	0.19 ± 0.05	0.35 ± 0.04	0.47 ± 0.06	0.30 ± 0.04	0.29 ± 0.04	0.35 ± 0.04	0.39 ± 0.03	0.42 ± 0.06
anti-miR-24-3p	3	0.43 ± 0.05	0.21 ± 0.03	0.57 ± 0.06	0.90 ± 0.10	0.68 ± 0.05	0.47 ± 0.05	0.50 ± 0.04	0.62 ± 0.05	0.75 ± 0.07
t值		9.589	0.594	5.284	6.386	10.279	4.689	4.593	6.382	6.200
P值		0.001	0.584	0.006	0.003	0.001	0.008	0.010	0.002	0.003

图6 Western blot检测银杏内酯B和miR-24-3p干预对PCNA、Osx、OPN和OCN蛋白表达的影响

表6 GB通过调控miR-24-3p对人牙周膜干细胞增殖和成骨分化的影响（

± s）

分组	实验次数	miR-24-3p	OD（490 nm）			ALP活性
分组	实验次数	miR-24-3p	24 h	48 h	72 h	ALP活性
对照	3	1.01 ± 0.05	0.22 ± 0.04	0.34 ± 0.04	0.53 ± 0.04	0.26 ± 0.04
GB	3	0.32 ± 0.03^a	0.21 ± 0.04	0.78 ± 0.06^a	1.07 ± 0.10^a	1.14 ± 0.09^a
GB+miR-NC	3	0.34 ± 0.05	0.24 ± 0.02	0.82 ± 0.07	1.10 ± 0.09	1.15 ± 0.15
GB+miR-24-3p	3	0.82 ± 0.06^ab	0.23 ± 0.03	0.67 ± 0.05^ab	0.84 ± 0.05^ab	0.56 ± 0.04^ab
F值		151.779	0.444	45.167	37.568	69.263
P值		< 0.001	0.728	< 0.001	< 0.001	< 0.001
分组	实验次数	PCNA	Osx	OPN	OCN
对照	3	0.25 ± 0.04	0.32 ± 0.05	0.41 ± 0.05	0.29 ± 0.04
GB	3	0.78 ± 0.06^a	0.77 ± 0.07^a	0.90 ± 0.07^a	0.75 ± 0.07^a
GB+miR-NC	3	0.79 ± 0.07	0.80 ± 0.05	0.91 ± 0.09	0.73 ± 0.08
GB+miR-24-3p	3	0.46 ± 0.06^ab	0.52 ± 0.03^ab	0.63 ± 0.04^ab	0.45 ± 0.06^ab
F值		60.438	56.917	40.345	36.339
P值		< 0.001	< 0.001	< 0.001	< 0.001

表6 GB通过调控miR-24-3p对人牙周膜干细胞增殖和成骨分化的影响（

± s）

分组	实验次数	miR-24-3p	OD（490 nm）			ALP活性
分组	实验次数	miR-24-3p	24 h	48 h	72 h	ALP活性
对照	3	1.01 ± 0.05	0.22 ± 0.04	0.34 ± 0.04	0.53 ± 0.04	0.26 ± 0.04
GB	3	0.32 ± 0.03^a	0.21 ± 0.04	0.78 ± 0.06^a	1.07 ± 0.10^a	1.14 ± 0.09^a
GB+miR-NC	3	0.34 ± 0.05	0.24 ± 0.02	0.82 ± 0.07	1.10 ± 0.09	1.15 ± 0.15
GB+miR-24-3p	3	0.82 ± 0.06^ab	0.23 ± 0.03	0.67 ± 0.05^ab	0.84 ± 0.05^ab	0.56 ± 0.04^ab
F值		151.779	0.444	45.167	37.568	69.263
P值		< 0.001	0.728	< 0.001	< 0.001	< 0.001
分组	实验次数	PCNA	Osx	OPN	OCN
对照	3	0.25 ± 0.04	0.32 ± 0.05	0.41 ± 0.05	0.29 ± 0.04
GB	3	0.78 ± 0.06^a	0.77 ± 0.07^a	0.90 ± 0.07^a	0.75 ± 0.07^a
GB+miR-NC	3	0.79 ± 0.07	0.80 ± 0.05	0.91 ± 0.09	0.73 ± 0.08
GB+miR-24-3p	3	0.46 ± 0.06^ab	0.52 ± 0.03^ab	0.63 ± 0.04^ab	0.45 ± 0.06^ab
F值		60.438	56.917	40.345	36.339
P值		< 0.001	< 0.001	< 0.001	< 0.001

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