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中华细胞与干细胞杂志(电子版)

中华细胞与干细胞杂志(电子版) ›› 2025, Vol. 15 ›› Issue (01) : 1 -11. doi: 10.3877/cma.j.issn.2095-1221.2025.01.001

论著

施旺细胞衍生的细胞外囊泡通过Wnt/β-catenin信号通路促进牙髓再生的机制研究
于倩1,†(), 崔庆超1, 范一卉1, 姚瑶1   
  1. 1. 061000 沧州，河北省沧州中西医结合医院口腔科门诊
  • 收稿日期:2024-10-28 出版日期:2025-02-01
  • 通信作者: 于倩
  • 基金资助:
    河北省卫生健康委员会医学科学研究课题 （20232144）

Extracellular vesicles derived from Schwann cells promote pulp regeneration through the Wnt/β-catenin signaling pathway

Qian Yu1,†(), Qingchao Cui1, Yihui Fan1, Yao Yao1   

  1. 1. Department of Stomatology， Cangzhou Hospital of Integrated Traditional Chinese and Western Medicine， Cangzhou 061000， China
  • Received:2024-10-28 Published:2025-02-01
  • Corresponding author: Qian Yu
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引用本文：

于倩, 崔庆超, 范一卉, 姚瑶. 施旺细胞衍生的细胞外囊泡通过Wnt/β-catenin信号通路促进牙髓再生的机制研究[J/OL]. 中华细胞与干细胞杂志(电子版), 2025, 15(01): 1-11.

Qian Yu, Qingchao Cui, Yihui Fan, Yao Yao. Extracellular vesicles derived from Schwann cells promote pulp regeneration through the Wnt/β-catenin signaling pathway[J/OL]. Chinese Journal of Cell and Stem Cell(Electronic Edition), 2025, 15(01): 1-11.

目的

探究施旺细胞衍生的细胞外囊泡 （SCs-EVs）对牙髓再生的影响及其可能机制。

方法

体外分离培养人牙髓干细胞 （hDPSCs），分别用SCs-EVs、SCs-EVs 联合Wnt/ β-catenin 信号通路抑制剂IWR-1 处理 （SCs-EVs 组、SCs-EVs+IWR-1 组），另设置空白对照组。CCK-8 法检测细胞增殖活性，平板克隆法检测细胞克隆形成能力，茜素红染色法检测细胞钙结节形成能力，油红O 染色法检测细胞中脂质形成能力，RT-qPCR 法检测细胞中自我更新标志基因 （Oct4、Nanog、Sox2）、成骨分化标志基因 （ALP、Runx2、COL-1）、成脂分化标志基因 （ADPN、FABP4、LPL）和成神经分化标志基因 （Gfap、Nestin、Tubb3）mRNA 表达水平，Western blot 法检测细胞中Runx2、ADPN、Nestin 及Wnt/β-catenin 信号通路蛋白表达水平，免疫荧光检测β-catenin 荧光强度。两组间比较采用独立样本t 检验或校正t 检验，多组间比较采用单因素方差分析，组间两两比较采用LSD-t 检验 （不同SCs-EVs 浓度组间；SCs-EVs 组与Control 组；SCs-EVs+IWR-1 组与SCs-EVs 组）。

结果

与空白对照相比，SCs-EVs 组细胞增殖活性增强 （P ＜ 0.05），同时，克隆团数量 （909.17 ± 52.86 比415.38 ± 25.61）、钙结节形成能力 （0.79 ± 0.05 比0.24 ± 0.02）、脂质形成能力 （0.52 ± 0.03 比0.14 ± 0.01），Oct4、Nanog、Sox2、ALP、Runx2、COL-1、ADPN、FABP4、LPL、Gfap、Nestin 和Tubb3 mRNA 表达水平，Runx2 （1.05 ±0.16 比0.18 ± 0.05）、ADPN （0.91 ± 0.09 比0.14 ± 0.04）、Nestin （0.96 ± 0.13 比0.15 ± 0.03）和β-catenin （1.01 ± 0.12 比0.19 ± 0.03）蛋白表达水平及β-catenin 荧光强度 （4.27 ± 0.31 比1.07 ±0.12）均升高 （P 均 ＜ 0.05）。与SCs-EVs 组比较，SCs-EVs+IWR-1 组细胞增殖活性减弱，同时，克隆团数量 （482.55 ± 29.32 比909.17 ± 52.86）、钙结节形成能力 （0.32 ± 0.03 比0.79 ± 0.05）、脂质形成能力 （0.20 ± 0.01 比0.52 ± 0.03），Oct4、Nanog、Sox2、ALP、Runx2、COL-1、ADPN、FABP4、LPL、Gfap、Nestin 和Tubb3 mRNA 表达水平，Runx2 （0.21 ± 0.05 比1.05 ± 0.16）、ADPN （0.37 ± 0.06 比0.91 ± 0.09）、Nestin （0.34 ± 0.09 比0.96 ± 0.13）和β-catenin （0.31 ± 0.05比1.01 ± 0.12）蛋白表达水平及β-catenin 荧光强度 （1.29 ± 0.15 比4.27 ± 0.31）均降低 （P 均 ＜0.05）。

结论

SCs- EVs 可促进牙髓再生，其机制可能是通过激活Wnt/β-catenin 信号通路促进hDPSCs 增殖、自我更新和多能性实现的。

关键词: 施旺细胞, 细胞外囊泡, 牙髓再生, 牙髓干细胞, 增殖, 多能性

Objective

To investigate the effects and mechanisms of Schwann cells-derived extracellular vesicles （SCs-EVs） on pulp regeneration.

Methods

Human dental pulp stem cells（hDPSCs） were isolated and cultured in vitro， and treated with SCs-EVs， SCs-EVs combined with Wnt/β-catenin signaling pathway inhibitor IWR-1 （SCs-EVs group， SCs-EVs+IWR-1 group）， and a blank treatment group （Control group） was set up. The cell proliferative activity and cell clonogenesis ability were detected by CCK-8 method and plate cloning method respectively. The formation ability of calcium nodules was detected by alizarin red staining method. The lipid formation capacity in cells was detected by oil red O staining method. The mRNA expression levels of self-renewal marker genes （Oct4， Nanog， Sox2）， osteogenic differentiation marker genes （ALP， Runx2， COL-1），lipogenic differentiation marker genes （ADPN， FABP4， LPL） and neurogenic differentiation marker genes （Gfap， Nestin， Tubb3） were detected by RT-qPCR. The protein expression level of Runx2，ADPN， Nestin and Wnt/β-catenin signaling pathway related proteinswere detected by Western blot.The fluorescence intensity of β-catenin was detected by immunofluorescence. Independent sample t test or corrected t test was used for comparison between two groups， one-way ANOVA was used for comparison between multiple groups， and LSD-t test was used for further pair-to-group comparison（between groups with different SCs-EVs concentrations； SCs-EVs group and Control group；SCs- EVs+IWR-1 group and SCs-EVs grou）.

Results

Compared with the Control group， the cell proliferation activity in SCs-EVs group was enhanced （P ＜ 0.05）， together with an increasing of the number of clones （909.17 ± 52.86 vs 415.38 ± 25.61）， calcium nodule formation ability （0.79 ±0.05 vs 0.24 ± 0.02）， lipid formation ability （0.52 ± 0.03 vs 0.14 ± 0.01）， Oct4， Nanog， Sox2， ALP，Runx2， COL-1， ADPN， FABP4， LPL， Gfap， Nestin， Tubb3 mRNA expression levels， Runx2 （1.05 ±0.16 vs 0.18 ± 0.05）， ADPN （0.91 ± 0.09 vs 0.14 ± 0.04）， Nestin （0.96 ± 0.13 vs 0.15 ± 0.03），β-catenin （1.01 ± 0.12 vs 0.19 ± 0.03） protein expression levels and β-catenin fluorescence intensity（4.27 ± 0.31 vs 1.07 ± 0.12） （all P＜0.05）. Compared with SCs-EVs group， cell proliferation activity in SCs-EVs+IWR-1 group was decreased （P＜0.05）， together with a decreasing of the number of clones （482.55 ± 29.32 vs 909.17 ± 52.86）， calcium nodule formation ability （0.32 ± 0.03 vs 0.79 ±0.05）， lipid formation ability （0.20 ± 0.01 vs 0.52 ± 0.03）， Oct4， Nanog， Sox2， ALP， Runx2， COL- 1，ADPN， FABP4， LPL， Gfap， Nestin， Tubb3 mRNA expression levels， Runx2 （0.21 ± 0.05 vs 1.05 ±0.16）， ADPN （0.37 ± 0.06 vs 0.91 ± 0.09）， Nestin （0.34 ± 0.09 vs 0.96 ± 0.13）， β-catenin （0.31 ±0.05 vs 1.01 ± 0.12） protein expression levels and and β-catenin fluorescence intensity （1.29 ± 0.15 vs 4.27 ± 0.31） （all P ＜ 0.05）.

Conclusion

SCs-EVs promotes pulp regeneration by activating the Wnt/β-catenin signaling pathway to promote the proliferation， self-renewal and pluripotency of hDPSCs.

Key words: Schwann cells, Extracellular vesicles, Pulp regeneration, Dental pulp stem cells, multiplication, Pluripotency
表1 引物序列表
基因 引物序列（ 5' → 3'） 预期扩增产物长度（bp）
Nanog 上游TGGACACTGGCTGAATCCTTC 207
下游CGCTGATTAGGCTCCAACCAT
Oct4 上游TCCCATGCATTCAAACTGAGG 182
下游CCAAAAACCCTGGCACAAACT
Sox2 上游CAGCTCGCAGACCTACATGAAC 259
下游CTGGAGTGGGAGGAAGAGGTAAC
ALP 上游TAAGGACATCGCCTACCAGCTC 164
下游TCTTCCAGGTGTCAACGAGGT
Runx2 上游CTTTACTTACACCCCGCCAGTC 115
下游AGAGATATGGAGTGCTGCTGGTC
COL-1 上游GAGGGCAACAGCAGGTTCACTTA 217
下游TCAGCACCACCGATGTCCA
ADPN 上游CCCATTCGCTTTACCAAGAT 243
下游GGCTGACCTTCACATCCTTC
FABP4 上游CAGGAAAGTCAAGAGCACCA 175
下游TCCACCACCAGTTTATCATCC
LPL 上游CTAAGGACCCCTGAAGACACAGC 228
下游GGCACCCAACTCTCATACATTCC
Gfap 上游CAACCTGCAGATTCGAGAAA 192
下游GTCCTGCCTCACATCACATC
Nestin 上游AGGAATGCCGCTAGTCTCTGA 207
下游GGACTCTCTATCTCCTTCCCTCTG
Tubb3 上游GAAGACGACGAGGAGGAGTC 109
下游GGAGGACGAGGCCATAAATA
GAPDH 上游ACAGGGCTATCAGGGAGCA 155
下游GGAGCGAGATCCCTCCAAAAT
图1 光学显微镜下观察hDPSCs 的形态 （200 μm，100 μm）
图2 流式细胞术鉴定hDPSCs 表面标志物
图3 透射电子显微镜下SCs-EVs 的形态 （100 nm）
图4 Western blot 检测外泌体标志物蛋白表达
图5 SCs-EVs 促进hDPSCs 增殖、自我更新及Wnt/β-catenin 信号通路 注：a、b 图为平板克隆法检测克隆形成能力；c图为RT-qPCR 检测Oct4、Nanog、Sox2 mRNA 表达；d 图为Western blot 检测β-catenin 蛋白表达；e 图为免疫荧光检测β-catenin 荧光强度 （50 μm）；*P ＜ 0.05
表2 不同浓度SCs-EVs 处理后CCK-8 检测hDPSCsA450 值（ x± s，n = 3）
分组 0d 1d 3d 5d 7d
0 0.21 ± 0.03 0.32 ± 0.01 0.73 ± 0.04 1.13 ± 0.10 1.22 ± 0.03
5 0.20 ± 0.05 0.35 ± 0.01 0.81 ± 0.04 1.21 ± 0.03 1.32 ± 0.05
10 0.21 ± 0.05 0.37 ± 0.02a 0.93 ± 0.06a 1.32 ± 0.04a 1.47 ± 0.07a
15 0.22 ± 0.03 0.40 ± 0.03ab 1.17 ± 0.06abc 1.56 ± 0.02abc 1.69 ± 0.13abc
20 0.21 ± 0.03 0.41 ± 0.02ab 1.21 ± 0.03abc 1.57 ± 0.07abc 1.71 ± 0.09abc
F 值 0.097 10.658 60.531 33.935 21.428
P 值 0.981 0.001 ＜ 0.001 ＜ 0.001 ＜ 0.001
图6 光学显微镜下观察 细胞钙结节和脂质形成能力 注：a ～ c 图为细胞钙结节形成能力 （茜素红染色，200 μm）；d ～ f 图为细胞中脂质形成能力 （油红O 染色，50 μm）；*P ＜ 0.05
图7 Western blot 检测基因蛋白表达 注：*P ＜ 0.05
表3 不同处理后RT-qPCR 检测hDPSCs 中成骨分化、成脂分化和成神经分化标志基因mRNA 表达（x± s，n = 3）
分组 ALP Runx2 COL-1 ADPN FABP4 LPL Gfap Nestin Tubb3
对照 1.02 ± 0.04 0.99 ± 0.05 1.01 ± 0.03 1.02 ± 0.03 1.04 ± 0.06 1.01 ± 0.05 0.98 ± 0.05 1.03 ± 0.04 1.02 ± 0.06
SCs-EVs 2.50 ± 0.12 1.98 ± 0.08 2.83±0.23 4.26 ± 0.25 3.05 ± 0.16 2.87 ± 0.19 8.96 ± 0.36 5.23 ± 0.63 2.87 ± 0.17
t/t’ 值 t’= 20.266 t = 18.176 t’=13.591 t’= 22.287 t’= 20.373 t’= 16.398 t’= 38.029 t’= 11.524 t’= 17.774
P 值 ＜ 0.001 ＜ 0.001 0.005 0.002 ＜ 0.001 0.002 ＜ 0.001 0.007 0.001
图8 IWR-1 逆转SCs-EVs 对hDPSCs 增殖、自我更新及Wnt/β-catenin 信号通路的促进作用 注：a 图为平板克隆法检测克隆形成能力；b 图为RT-qPCR 检测Oct4、Nanog、Sox2 mRNA 表达；c 图为Western blot 检测β-catenin 蛋白表达；d 图为免疫荧光检测β-catenin 荧光强度 （50 μm）；*P ＜ 0.05
表4 不同处理后CCK-8 检测hDPSCsA450 值（ x± s，n = 3）
分组 0d 1d 3d 5d 7d
对照 0.26 ± 0.02 0.40 ± 0.02 0.86 ± 0.07 1.23 ± 0.10 1.43 ± 0.07
SCs-EVs 0.27 ± 0.01 0.51 ± 0.04a 1.23 ± 0.04a 1.72 ± 0.09a 1.87 ± 0.14a
SCs-EVs+IWR-1 0.27 ± 0.02 0.42 ± 0.03b 0.99 ± 0.04b 1.40 ± 0.06b 1.57 ± 0.12b
F 值 0.333 10.550 39.148 25.673 11.692
P 值 0.729 0.011 ＜ 0.001 ＜ 0.001 0.009
图9 光学显微镜下观察细胞钙结节和脂质形成能力 注：a ～ d 图为检测细胞钙结节形成能力 （茜素红染色，200 μm）；e ～ h 图为检测细胞中脂质形成能力 （油红O 染色，50 μm）；*P ＜ 0.05
图10 Western blot 检测基因蛋白表达 注：*P ＜ 0.05
表5 不同处理后RT-qPCR 检测hDPSCs 中成骨分化、成脂分化和成神经分化标志基因mRNA 表达（x± s，n = 3）
分组 ALP Runx2 COL-1 ADPN FABP4
对照 1.01 ± 0.03 1.00 ± 0.05 0.98 ± 0.04 0.99 ± 0.05 1.02 ± 0.02
SCs-EVs 2.65 ± 0.32a 2.12 ± 0.09a 2.71 ± 0.15a 4.98 ± 0.21a 2.87 ± 0.12a
SCs-EVs+IWR-1 1.52 ± 0.08b 1.43 ± 0.18b 1.66 ± 0.07b 2.39 ± 0.25b 1.31 ± 0.05b
F 值 57.793 66.816 235.784 338.060 515.046
P 值 ＜ 0.001 ＜ 0.001 ＜ 0.001 ＜ 0.001 ＜ 0.001
分组 LPL Gfap Nestin Tubb3 mRNA
对照 1.03 ± 0.02 0.99 ± 0.05 1.02 ± 0.03 1.02 ± 0.04
SCs-EVs 3.12 ± 0.11a 9.56 ± 0.51a 5.98 ± 0.21a 2.56 ± 0.13a
SCs-EVs+IWR-1 1.87 ± 0.23b 4.39 ± 0.38b 2.65 ± 0.12b 1.66 ± 0.05b
F 值 155.046 411.795 968.369 256.514
P 值 ＜ 0.001 ＜ 0.001 ＜ 0.001 ＜ 0.001
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